Zum Jahresbeginn 2006 übernahm die bayerische Kapuzinerprovinz die Seelsorge im bisherigen Franziskanerkloster. Dieses war bereits im Jahr 1257 gegründet worden. Herzog Ludwig der Strenge übereignete dem Orden der Franziskaner ein Grundstück nördlich der damaligen Stadtumwallung für die Errichtung von Kloster und Kirche. Der Kirchenbau wurde sehr wahrscheinlich noch im Stiftungsjahr 1257 in Angriff genommen und 1275 zum Abschluss gebracht.

Auf Veranlassung Herzog Ludwigs des Reichen (reg. 1450-1479) wurde 1466 das Kloster an die Observanten (Ordo Fratrum Minorum Observantiae) übergeben. Während des Dreißigjährigen Krieges wurden für das Kloster die Reformaten (Ordo Fratrum Minorum Reformatorum) bedeutsam, die sich noch strengerer Buße und Askese unterwarfen. Unter Papst Gregor XIII. erlangten die Reformaten weitgehende Unabhängigkeit. 1625 entstand eine eigene Ordensprovinz in Bayern. Der Herzog und spätere Kurfürst Maximilian sorgte mit mehr oder weniger sanftem Druck für die Übergabe des Ingolstädter Klosters von den Observanten an die Reformaten. Dies geschah am 14. September 1621.

Während der Säkularisation blieb der Franziskanerkonvent zu Ingolstadt erhalten als zentrales "Aussterbekloster" für Ordensbrüder aus säkularisierten Franziskanerklöstern. Die Ingolstädter zogen 1827 in das ehemalige Kloster der Augustiner, in dem das Gnadenbild einer gotischen Madonna, der so genannten "Schuttermutter", verehrt wurde. Das eigentliche alte Barfüßerkloster wurde von 1828 an bis zum Ende der königlich bayerischen Armee als Kaserne genutzt. 1933 übernahm der Reichsarbeitsdienst die Klosteranlage, 1943 kamen die Gebäude in den Besitz der NSDAP.

Das alte Augustinerkloster samt seiner Kirche fiel 1945 einem Bombenangriff zum Opfer. So kehrten die Franziskaner nach dem Zweiten Weltkrieg in ihr ursprüngliches Domizil zurück und übertrugen die "Schuttermadonna" in die Ölberg- oder Lichtenauerkapelle der Franziskanerkirche.